Ajdovščina ima dolgo zgodovino. V rimski dobi se je Ajdovščina v prvih stoletjih imenovala Frigidus Fluvius, po mrzli reki Hubelj, pozneje Castra. Bila je prometna postaja ob cesti iz Ogleja priti Vrhniki.. Večji pomen je dobila v drugem in tretjem stoletju, ko je postala pomembna postojanka z obzidjem in stolpi. Ostanki stolpov in obzidja so na več krajih vidni.

Svetovno - zgodovinskega pomena je bila bitka pri Ajdovščini 5. in 6. septembra leta 394 med cesarjem Teodozijem, ki je prišel z stotisočglavo vojsko iz Konstantinopla in se utrdil na Hrušici (Ad Pirum) ter uzurpatorjem Evgenijem. Čeprav je prvi dan zmagoval Evgenij, je drugi dan zmagala Teodozijeva vojska.

Obstaja domneva, da je Teodozij blizu kraja zmage postavil cerkev ali vsaj znamenje v čast sv. Janezu Krstniku, kateremu se je pred bitko priporočil. Na kraju, kjer danes stoji cerkev je bilo v rimskem obdobju (izven utrdbe) pokopališče. Še danse ob vsakem gradbenem posegu naletimo na rimske grobove. Tudi zaradi tega bi prostor utegnil ustrezati Teodoziju, da tukaj postavi znamenje v čast sv. Janezu Krstniku.

V četrtem in petem stoletju so v Ajdovščini in njeni okolici gotovo že živeli kristjani, saj je bilo med rimskimi vojaki in trgovci, ki jih tu ni manjkalo, že veliko kristjanov. Arheološka izkopavanja bi gotovo odkrila ostanke starokrščanskih svetišč in znamenj.

Leta 452 so Huni na svoji poti proti Italiji Castro porušili. V zgodovinopisju je nastala tisočletna vrzel, ko o naselbini ne vemo ničesar. Poleg Hunov so tod prodirala tudi druga ljudstva: Vandali, Goti, Langobardi in seveda Slovani., ki so tudi poselili to področje. Prvotni prebivalci (Rimljani) so se umaknili na obrobje doline. V stoletjih po slovanski naselitvi je nastalo ime Ajdovščina. Po verovanju naših prednikov - Slovanov so bili ajdje velikani. Ko so se srečali z ruševinami mogočnega rimskega obzidja in stolpov nekdanje Castre, so menili, da so delo ajdov - velikanov.

Ajdovščina je v novem veku prvič omenjena leta 1507, ko ji je cesar Maksimiljan I. dal pravico do sejmov in trgovanja. Sočasno z imenom kraja je imenovana tudi cerkev sv. Janeza Krstnika.. Kakšna je bila takrat, ni znano, gotovo pa manjša od današnje.

Cerkveno-pravno je, kot vsa vipavska dolina, skozi celoten srednji in novi vek spadala pod oglejski patriarhat, do njegove uknitve leta 1751, potem pod goriško nadškofijo do leta 1830, ko so se spremenile škofijske meje in je reka Hubelj postala meja med goriško in ljubljansko škofijo. Tako sta ajdovski župniji Ajdovščina in Šturje spadali pod dve različni škofiji vse do leta 1933, ko sta bila idrijski in vipavski dekanat priključena goriški škofiji.

Do leta 1830 je Ajdovščina spadala pod vipavsko pražupnijo. Leta 1671 je postala krajevna kaplanija s stalnim kaplanom, h kateri so pripadali tudi verniki cerkve sv. Jurija. Leta 1750 so se verniki sv Jurija pritožili škofu Attemsu, da se jim ajjdovski kaplan premalo posveča in je škof zato ustanovil kaplanijo v Šturjah.

Leta 1842 je Ajdovščina postala samostojna kaplanija s pravicami župnije, vključena v črniško dekanijo, kar je ostalo do leta 1992, ko je Ajdovščina po 162 letih spet pripadla vipavski dekaniji.