Leta 452 so Huni na svoji poti v Italijo porušili Castro. V zgodovinskih podatkih Ajdovščine nastane tisočletna vrzel, saj še ni znano, da bi zgodovinski viri od 6. do začetka 16. stoletja omenjali Ajdovščino.

Za Huni so prodirala skozi Vipavsko dolino v Italijo različna ljudstva: Vandali, vzhodni Goti, Langobardi, Slovani ... Sovenci so se okrog leta 600 že ustalili na naših tleh. Prvotni prebivalci so se umaknili od glavne prometne poti po Vipavski dolini v varnejše kraje na bližnja gradišča in v hribe.

V zgornjem delu Vipavske doline je nastalo močno slovensko naselitveno jedro prav okoli Vipave in Ajdovščine. [Primerjaj Milko Kos, Zgodovina slovencev, SM 1955 stran 55] Naši predniki so romanske sosede imenovali Lahe. Na te Lahe med nami še vedno spominja vrsta krajevnih imen, npr. Lahovše. [Primerjaj Milko Kos, n.d. stran 71]

Rimska utrdba v Ajdovščini pa je ostajala v ruševinah . Toda rimski zidovi so bili trdno zgrajeni, da še danes niso izginili iz površja zemlje in kažejo na moč velikega Rimskega cesarstva. Še danes so jedro kraja in simbol mesta.

Rimsko obzidje je zaznamovalo Ajdovščino do današnjega dne

Ostanki obzidja Castre so postali okvir, v katerem se je na začetku novega veka začela graditi sedajna Ajdovščina. Šele v drugi polovici prejšnjega (20) stoletja se je začela večja pozidava zunaj nekdanjega rimskega obzidja.

V stoletjih po slovenski naselitvi je nastalo ime "Ajdovščina" oziroma "Haidenschaft".

Po verovanju naših prednikov so bli ajdje velikani, ki so živeli pred človeškim rodom. Ko so se naši predniki srečali z ruševinami mogočnega rimskega obzidja in stolpov Castre, so menili, da je to delo velikanov - ajdov.

V sloveniji imamo več podobnih imen: Ajdna, Ajdovski Gradec, Ajdovska jama, grič Ajdovščina pri Ihanu, grič AJdovščina pri Rodiku, predel Ajdovščina v Ljubljani ... Vsi ti kraji so povezani z raznimi predslovanskimi izkopaninami, zlasti rimskimi.

V času, ko so se Slovenci že pokristjanili, so začeli besedo "ajd" (nemško Heide) uporabljati tudi v pomenu pogan, nekristjan. Arheologi pa so v Sloveniji v zadnjih desetletjih odkrili starokrščanske cerkve, prav na več krajih, povezanih z besedo "ajd";  npr. Ajdna nad Potoki, Ajdovski gradec nad Vranjem pri Sevnici.

Sejmi okrog cerkve sv. Janeza Krstnika

Ajdovščina (nemško - Heidenschaft) je v novem veku kot samostojen kraj prvič omenjena leta 1507, ko ji je dal cesar Maksimiljan I. pravico do sejmov in trgovanja. Iz tistega časa je že tudi podatek, da so sejmi okrog cerkve sv. Ivana [Primerjaj Rutar Simon, Poknežena grofija Goriška in Gradiščanska, 1893, str. 127] Istega leta je Ajdovščina prešla iz rok grofov Thurnov v posest grofovske rodbine Elacherjev.

Iz leta 1523 je podatek, da je proščenje v petek pred praznikom najdenja sv. križa v maju pri sv. Ivanu pri vodi, imenovani Hubelj. Tja pridejo deželni sodnik, oskrbnik in mitničar iz Gorice z glavarjevimi hlapci. [Primerjaj Plesničar Pavel, Ajdovščina, Nova Gorica 1997, str. 55-56] O proščenju v maju pri sv. Ivanu piše tudi Milko Kos v knjigi Srednjeveški urbarji za Slovenijo, Urbarji slovenskega primorja, str. 182.

Takoj, ko se pojavi zapisano ime "Ajdovščina", je z njim povezana tudi cerkev sv. Janeza Krstnika, ki je takrat že stala v Ajdovščini. Kakšna je bila takratna cerkev, nam ni znano, prav gotovo je bila manjša od sedanje.

Leta 1656 je Ajdovščina dobila novega gospodarja; to so bili grofje Edlingi.

Ivan Albreht; Osnutek zgodovine ajdovske župnije in cerkve, stran 7-9.